匂いのかたちを捉える神経を発見 — ゴキブリは闇の中で見るように匂いを嗅ぐ—

ポイント

• 匂い情報が集まる糸球体の内部に，触角での感覚細胞の位置を反映した層状の「地図」を発見。
• この地図は，触角の特定領域の刺激に興奮性応答を示す複数の介在神経によって利用される。
• 昆虫の記憶中枢であるキノコ体が，匂いがどのように空間に分布しているかの把握に重要。

概要

【背景】

外界の匂い分子を受けとる嗅覚受容体が1991 年に発見されて以来，匂い情報処理についての研究は目覚ましい進展をとげています(同発見は2004年ノーベル賞受賞)。嗅質(匂いの種類)・強度・時間を電気パルスに変換するしくみも解明されつつありますが，匂いの空間分布を動物がどう利用するのかは今も謎のままです。

匂いには，「プルーム」「フィラメント」という大小二つの構造があります。プルームとは，風上から風下に向かってできる匂いのたなびきのことです。匂いを含むプルームときれいな空気の間には境界ができます。プルームの中は，グラデーションのように少しずつ違う濃度の匂いで充たされているのではなく(図１A)，匂い分子が凝集してできたいろいろな形のフィラメント(大きさ：数ミリ～)が不連続に分布しています(図１B)。フィラメントの大きさや密度は匂い源の近くと遠くで異なるため，これらの情報が匂い源への方向や距離について手がかりを与える可能性があります。

西野助教らは，動物界有数の長い鼻(触角)をもち，障害物の多い環境でも匂い源の位置を特定する優れた能力をもつゴキブリに注目しました。ワモンゴキブリは沖縄や九州で見られる体長４センチほどの屋内性のゴキブリで，台所の陰で触角をゆらゆらさせている様子がよく見られます。ワモンゴキブリのオスは，性フェロモンを出すメスの位置を視覚的手がかりなしに特定できます(Willis et al.,2011)。

昆虫の匂い処理システムは，我々哺乳類とよく似ています。触角内にある嗅感覚細胞の軸索(匂い情報を次の中枢へと伝える繊維)は糸球体と呼ばれる組織に情報を伝えますが，処理する匂いの種類ごとに，軸索が収束する糸球体も異なります。たとえば，ゴキブリのメスの出す性フェロモン(ペリプラノンB)はオスの触角全域に分布する約４万個のフェロモン受容細胞によって処理されますが，その軸索は触角葉と呼ばれる嗅覚中枢で最大の糸球体に収束します(図２B，大糸球体)。糸球体はその名のとおり，沢山の軸索が無秩序に絡まった毛糸玉のような構造とみなされてきました。

ところが，西野助教らは10 年前に，ゴキブリの嗅感覚細胞の軸索が細胞体の位置に応じて整然と並んでいることを発見しました(Nishino and Mizunami, 2007)。この並び方は，幼虫期の体のかたちが成虫と近いタイプの昆虫(不完全変態昆虫)特有の成長の仕方と深い関わりがあります。卵から生まれたゴキブリは11 回脱皮して成虫になりますが，脱皮ごとに新しい節が触角の基部(体に近い側)に付加され，そこに新しい感覚細胞群ができます。これらの細胞の軸索は同じルートを通って糸球体に入り，既存の糸球体の邪魔をしないようにその周囲を覆います。これによって，軸索侵入点の近くになるほど触角の基部側の感覚細胞の情報が処理されるような層構造ができます(図２C)。これを感覚地図と呼びます。

【研究手法】

ガラス管微小電極をオスのワモンゴキブリ成虫の脳の右半球に刺入し，大糸球体から出力する複数の介在神経の１本から細胞内記録(＝細胞の内外の電圧の差を直接記録すること)を行いました。記録中は触角と直交するように配置した刺激ノズルにより，局所的な性フェロモン刺激を与えました(図２D)。記録後に蛍光色素を注入することで，その形態が目で見てわかるようにしました。そして，前述の感覚地図のどこに入力部位(樹状突起)をもち，高次中枢のどの領域に出力部位(軸索終末)を持つのか観察しました。

【研究成果】

西野助教らは，大糸球体中の感覚地図が，高次中枢へフェロモン情報を伝える８つの介在神経(S1-S8)によって実際に利用されることを発見しました。各神経はそれぞれ触角の基部から先端の特定領域へのフェロモン刺激に対し，強い興奮性の応答を示します。各受容野の大きさは1.1～1.4 cmで，隣接する受容野の間には大きな重複があります(図３A)。また，糸球体内の樹状突起の位置と触角上に形成される受容野の位置には，感覚地図にもとづく明瞭な相関がありました。

介在神経の活動は，受容野以外の領域の刺激では抑制されます(図３B)。この受容野外での抑制は視覚情報処理でよく知られるメカニズムで，刺激の境界を高コントラストで検出することができます。介在神経で処理されたフェロモン情報はキノコ体と側角と呼ばれる２つの高次中枢に送られますが，キノコ体では異なる介在神経の軸索終末が空間的に明瞭に隔てられている一方，側角ではほぼ完全に重複していました(図３C,D)。このことはキノコ体内の異なる神経が異なる空間情報を処理する可能性を強く示唆します。

8 つの介在ニューロンの活動の組み合わせをキノコ体の出力神経が読み取ることで，プルームの境界やフィラメントの形状の検出が可能になります。ゴキブリの触角は自由に動くので，サンプリングされた匂い情報を時系列処理することで，プルームの立体的なイメージをキノコ体の中につくり上げることができます。障害物の多い屋内では匂いと接するチャンスは多くないため，匂いの分布パターンを写しとるしくみがナビゲーションには重要だと予想されます。この能力はゴキブリの屋内侵入を可能にした「最終兵器」といえるでしょう。

【今後への期待】

触角上の受容野の大きさや重複度は，ゴキブリの3 億年以上にわたる進化を経て最適化されてきたもので，地上探索型のロボットなどに実装できる可能性を秘めています。嗅覚器の大きさや移動能力は嗅覚システムの特徴を決める大きな要因となるため，触角の小さなショウジョウバエなどのモデル動物だけでなく，嗅覚のスペシャリストにも目を向けた比較研究は重要です。本研究は動物の匂いナビゲーションの神経機構の理解に向けて新たなとびらを開くものです。

【謝辞】

本研究は科学研究費基盤C(課題番号: 20570066, 23570087, 26440175, 17K07479)及びドイツ・コンスタンツ大学・メンターシッププログラム(Mentorship program 2017－01)の援助を受けました。また，本研究は桑原重文教授(東北大学)・森 謙治教授(東京大学名誉教授)によって合成されたペリプラノンB なくしては遂行不可能でした。

論文情報

【参考図】

【参考文献】